掩藏在圣櫻學院的百年秘密終被解開，春櫻殿和教學樓卻又面臨塌陷，學生上課無處可去。圣瑪麗女子學院向圣櫻學院伸出援助之手，開辟了“圣櫻課堂”。地獄使者“E”似乎掌握著圣櫻學院的一舉一動，發(fā)來郵件，讓聞人唯等人去圣瑪麗女子學院的胡桃夫人收藏館找一樣東西。眾人前去，東西不僅沒有找到，還惹怒了胡桃夫人，胡桃夫人勢要取消“圣櫻課堂”。
同時，因為圣櫻學院接二連三出事故，教育部下達降級命令。為了挽救學校聲譽，韓圣燮鋌而走險，舉辦久未啟動的三大名校挑戰(zhàn)賽，無疑是將圣櫻學院推入另一個無法預料的局面。
而從未放棄尋找哥哥艾晴淵的艾蜜橘通過與白蘭度的交談發(fā)現，白蘭度口中的艾晴淵與她記憶中的哥哥竟然是截然不同的兩個人。艾晴淵曾就讀于卡羅伊斯學院，正是三大名校之一。因此，艾蜜橘拜托前去參加挑戰(zhàn)賽的聞人唯調查艾晴淵的入學照片。然而，卡羅伊斯學院的檔案樓卻燃起大火，學生檔案蕩然無存……
圣櫻學院能在三大名校挑戰(zhàn)賽中勝出，挽回降級命令嗎？聞人唯能否改變胡桃夫人的心意？艾蜜橘最終能找回失蹤已久的哥哥嗎？這一季，地獄使者“E”的真面目將被揭開！殘酷悲傷的真相出乎所有人的意料……